Die 17-jährige Suzume hat früh ihre Mutter verloren und lebt bei ihrer Tante in einer Kleinstadt auf Japans südlicher Hauptinsel Kyushu. Auf dem Schulweg lernt sie einen rätselhaften jungen Mann namens Souta kennen, der auf der Suche nach einer Tür ist. Sie folgt ihm in die Berge und stößt zwischen Ruinen auf eine alte, marode Tür. Einem Impuls folgend dreht sie den Knauf und entfesselt so das Unheil, das von der Tür zurückgehalten wurde. Überall in Japan öffnen sich weitere Türen, hinter denen sich Gefahren für die nichts ahnende Bevölkerung verbergen. Gemeinsam machen Suzume und Souta sich auf, sie alle wieder zu schließen.